1362（貞治元）年、室町幕府の有力者・畠山国清（はたけやまくにきよ）が創建したとされ、1368（応安元）年関東管領の上杉憲顕が本格的な寺として修築した寺です。
最盛期には子院78、末寺300を擁する壮大な伽藍となり、室町幕府3代将軍足利義満の時には関東十刹（じっさつ／関東の十の大きなお寺の六番目）に加えられました。仏殿には、鎌倉時代慶派の作による釈迦如来像が安置され、境内には、開基・開山の墓や、旧楓林庵の子育て地蔵などが残されています。
この寺を舞台とした天狗にまつわる伝説が３つも伝えられていて、「天狗にさらわれた一兆さん」は特に著名です。一兆和尚は実在の人物で、後に塔頭の高岩院住職となりました。また、今でも建長汁と共に、修行僧が食べている国清汁（こくしょうじる）はこの寺が発祥の地です。